Artículo científico: Efecto de la suplementación con clorhidrato de Lisozima sobre el control de Coccidiosis y
parámetros productivos de cerdos predestete
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EFECTO DE LA SUPLEMENTACIÓN CON CLORHIDRATO DE LISOZIMA
SOBRE EL CONTROL DE COCCIDIOSIS Y PARÁMETROS PRODUCTIVOS DE
CERDOS PREDESTETE
Hidenobu Kinoshita
1
, José Aponte1 y Álvaro Ojeda2*
1Área de Ingeniería Agronómica, Universidad Nacional Experimental Rómulo Gallegos, San Juan de Los Morros,
Venezuela.
2Instituto de Producción Animal. Facultad de Agronomía. Universidad Central de Venezuela. Maracay,
Venezuela.
*Dirección para correspondencia: ajojeda99@yahoo.com
Fecha de Recepción: 31-05-2022 Fecha de Aceptación: 05-07-2022 Fecha de Publicación: 31-07-2022
Resumen
Para evaluar el efecto de la suplementación oral con Lisozima (E.C. 3.2.1.17) sobre la presencia de ooquistes de
coccidias y parámetros productivos en lechones, se realizó un estudio en una granja comercial con historia de
coccidiosis, localizada en el estado Guárico, Venezuela. Se seleccionaron 165 lechones machos procedentes de
30 camadas, los cuales fueron estratificados por peso vivo, fecha de nacimiento y número de partos de la madre,
para ser asignados dentro de cada camada a: Control (sin tratamiento anticoccidial), Coccidiostato (aplicación al
4to día de edad de 1 ml de solución con 50 mg/ml de Toltrazuril) y Lisozima (aplicación a las 24 h y 4to día de
edad de 1 ml de gel con 5080000 UI de Clorhidrato de Lisozima). Los lechones en Coccidiostato y Lisozima
mostraron una reducción (p<0.01) del 58.7% en el conteo de ooquistes, con prevalencia moderada en control (230
hpg) y leve (95 ± 5.3 hpg) en los restantes tratamientos. No hubo diferencias entre tratamientos ni bloques en peso
al nacimiento (1.47 ± 0.37 kg/animal; p>0.05), mientras al destete los lechones en Coccidiostato y Lisozima fueron
superiores al control (p=0,04). Esta misma tendencia se observó en la variación del peso vivo (p=0.03), donde los
lechones que recibieron el Coccidiostato o el gel con Clorhidrato de Lisozima superaron al grupo control en un
35%. Se concluye que la Lisozima es una alternativa viable para el control de Coccidiosis en lechones, con la
necesidad de continuar los estudios para esclarecer su mecanismo de acción.
Palabras clave: Lisozima, enzima, coccidia, lechones, crecimiento.
IDs Orcid:
Hidenobu Kinoshita: https://orcid.org/0000-0003-2905-5315
José Aponte: https://orcid.org/0000-0003-1034-2664
Álvaro Ojeda: https://orcid.org/0000-0003-2542-3133
Kinoshita H., ponte. J, Ojeda A.
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EFFECT OF LYSOZYME HYDROCHLORIDE SUPPLEMENTATION ON
COCCIDIOSIS CONTROL AND PRODUCTIVE PARAMETERS OF PREWEANED
PIG
Abstract
To evaluate the effect of oral supplementation with Lysozyme (E.C. 3.2.1.17) on the presence of coccidia oocysts
and productive parameters in piglets, a study was conducted in a commercial farm with a history of coccidiosis,
located in the state of Guárico, Venezuela. 165 male piglets from 30 litters were selected, which were stratified
by live weight, date of birth and number of births of the mother, to be assigned within each litter to: Control
(without anticoccidial treatment), Coccidiostat (application on the 4th day of age of 1 ml of solution with 50 mg
/ ml of Toltrazuril) and Lysozyme (application at 24 h and 4th day of age of 1 ml of gel with 5080000 IU of
Lysozyme Hydrochloride). Piglets in Coccidiostat and Lysozyme showed a reduction (p<0.01) of 58.7% in the
oocyst count, with moderate prevalence in Control (230 hpg) and mild (95 ± 5.3 hpg) in the remaining treatments.
There were no differences between treatments or blocks in birth weight (1.47 ± 0.37 kg/animal; p>0.05), while at
weaning the piglets in Coccidiostat and Lysozyme were higher than control (p=0.04). This same trend was
observed in the variation of live weight (p=0.03), where piglets that received coccidiostat or gel with Lysozyme
Hydrochloride outperformed the control group by 35%. It is concluded that Lysozyme is a viable alternative for
the control of Coccidiosis in piglets, with the need to continue studies to clarify its mechanism of action.
Keywords: Lysozyme, enzyme, Coccidia, piglets, growth.
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1. INTRODUCCIÓN
Con el término de Coccidiosis se identifica la infección generada por diversas especies de
parásitos protozoos intracelulares obligatorios pertenecientes a los géneros Eimeria y
Cystoisospora, siendo considerada Cystoisospora suis la especie de mayor impacto sanitario y
económico en lechones (Lindsay et al., 2019). Si bien la infección puede ocurrir durante
cualquier fase de la cría de cerdos, generalmente sólo produce signos clínicos en lechones entre
7 y 11 días de edad, donde se observa enteritis no hemorrágica, atrofia de las vellosidades
intestinales y baja absorción de nutrientes, lo que consecuentemente afecta la tasa de
crecimiento y uniformidad de la camada (Cazorla Perfetti et al., 2014; García Dávila et al.,
2017). La coccidiosis generalmente cursa como una enfermedad de alta morbilidad, pero de
baja mortalidad, favoreciendo animales más propensos a infecciones intestinales y respiratorias
secundarias, lo que compromete el desempeño productivo de la explotación (Mundt et al.,
2006; Lindsay et al., 2019).
Para una exitosa reducción de la presión de infección frecuentemente se requiere aplicar
medidas de desinfección de instalaciones combinadas con programas de quimioterapia que
incluyan el empleo de compuestos anticoccidiales, sin embargo estos se hallan sometidos a una
elevada presión por motivos de salud pública (Oliver y Wells, 2015), por lo que existe la
necesidad de identificar protocolos alternativos de prevención y control de la coccidiosis
porcina con base en productos de menor impacto ambiental, lo que redundará positivamente
en la salud de los consumidores y en la definición de estrategias de manejo compatibles con
los actuales parámetros de regulación en materia de bienestar animal (Dubey, 2019; Ózsvári,
2018).
En este sentido, la Lisozima (1.4–N-acetilmuramidasa, E.C. 3.2.1.17) es un enzibiótico de
amplia distribución natural, que se presenta como antimicrobiano alternativo debido a su
actividad hidrolítica a nivel de los peptidoglicanos de la pared celular de bacterias,
particularmente sobre los enlaces β-1.4 entre ácido N-acetilmurámico y N-acetil-D-
glucosamina, promoviendo de esta manera la pérdida de la integridad microbiana, lo que
conduce a la muerte celular (Oliver et al., 2014; Gong et al., 2021). De este modo, la lisozima
ha sido descrita como parte de las barreras no específicas para el control de patógenos a nivel
gastrointestinal, documentándose su actividad moduladora del perfil de la microbiota intestinal
Kinoshita H., ponte. J, Ojeda A.
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y su impacto positivo sobre la morfometría del epitelio gastrointestinal (May et al., 2012; Lu
et al., 2021).
En pollos de engorde experimentalmente infectados con E. tenella se ha observado una
reducción de la concentración de lisozima en suero sanguíneo, simultáneamente con un
incremento de 78 veces en los niveles de lisozima en contenido cecal, lo que ha sido asociado
a su efecto antimicrobiano, siendo demostrado que la concentración de dicho enzibiótico en el
tracto gastrointestinal de pollos de engorde depende de la especie de Eimeria y su grado de
patogenicidad, así como el nivel de lesiones tisulares causadas (Sotirov y Koinarski, 2005;
Knecht et al., 2012). Adicionalmente, es conocido que los productos de la perdida de integridad
celular microbiana actúan como ligandos bacterianos inmumoduladores que estimulan la
secreción de IgA y la actividad fagocítica, siendo además que la lisozima sintetizada por
neutrófilos y macrófagos es drenada en los fagosomas que contienen microorganismos
patógenos (Ragland y Criss, 2017; Assefa & Bihon, 2019).
En este sentido, el objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto de la suplementación oral
con Clorhidrato de Lisozima sobre la presencia gastrointestinal de ooquistes de coccidias y
algunos parámetros productivos en cerdos predestete.
2. METODOLOGÍA
2.1 Ubicación
El estudio se realizó en una granja comercial con historia de infección por coccidiosis ubicada
en el Municipio Ortiz del estado Guárico, Venezuela. La unidad de producción se localiza a
una altura de 432 msnm, con precipitación media anual entre 600 y 800 mm, período de lluvias
(mayo y octubre) y de sequía (noviembre y abril) bien definidos, y temperatura ambiente
promedio de 26.5°C, con mínimas de 21,0 y máximas de 32.0°C (INIA, 2021).
2.2 Animales y manejo
Se eligieron 30 camadas de 11 ± 0.3 lechones nacidos vivos, seleccionado para la presente
evaluación 165 lechones machos todos procedentes de madres multíparas (PIC 1010 x
PIC1020). Cada camada estuvo alojada en puestos paritorios individuales distribuidos en tres
salas de maternidad, cada uno con piso de concreto, fosa de deyecciones y zona cubierta por
lámina de plástico reticulado para aislamiento térmico de las crías. El área para lechones
dispuso de comedero tipo tolva, bebedero de chupón para suministro de agua ad libitum y
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fuente de calor (foco 150 watts). Previo al acceso de las madres al puesto paritorio, las
instalaciones fueron lavadas empleando soluciones desinfectantes con base en amonio
cuaternario, y posteriormente las paredes y piso sometidos a recubrimiento con cal dolomita.
Al nacer cada lechón se limpió con polvo secante, se le cortó y desinfectó el cordón umbilical,
y se procedió a su pesaje e identificación individual a través de tatuaje en área auricular
derecha.
El manejo general de los lechones se ajustó a lo considerado en granja, con suministro
intramuscular de hierro, corte de cola y colmillos, desparasitación, entre otros. A todos los
lechones se les suministró el mismo alimento comercial (22% proteína cruda, 4% extracto
etéreo, 3% fibra cruda y 50% extracto libre de nitrógeno) partir de los 11 días de edad,
formulado según las especificaciones nutricionales de la línea genética.
2.3 Diseño del experimento
Los lechones fueron estratificados al nacer por peso vivo, fecha de nacimiento y número de
partos de la madre, para ser asignados dentro de cada camada a los siguientes tratamientos
experimentales: CONTROL (sin tratamiento anticoccidial), COCCIDIOSTATO (aplicación
oral a los 4 días de edad 1 ml de solución conteniendo 50 mg/ml de Toltrazuril, Baycox® 5%,
Bayer KVP Pharma-Alemania) y LISOZIMA (aplicación oral a las 24 h de nacido y 4to día
de edad de 1 ml de gel conteniendo 5.080.000 UI de Clorhidrato de Lisozima, LIZOvet Gel®.
Agropecuaria Agriquimvet-Venezuela).
2.3.1 Variables
Conteo de ooquistes: al momento del destete se seleccionaron al azar el 50% de los lechones
de cada camada en cada tratamiento experimental, para realizar la toma de muestras de heces
obtenidas directamente de la ampolla rectal empleando estimulación anal con hisopos estériles.
Las muestras fueron colectadas en envases estériles de plástico, y durante las 8 h posteriores
se realizó el recuento de huevos por gramo de heces (hpg) a través de la Técnica de McMaster
(Hendrix, 1999). A los fines de presente estudio, para definir la intensidad de infección
parasitaria se tomó como criterios de evaluación lo siguiente: ausente (0 hpg) leves (50-100
hpg), moderada (101-500 hpg) y alta (>500 hpg).
Kinoshita H., ponte. J, Ojeda A.
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Peso vivo: El registro de peso vivo individual de los lechones al nacer y al momento del destete
(20 ± 2 días) se efectuó con una balanza digital (marca JADEVER, modelo JWN-6K /
capacidad 10 ± 0.001 kg).
Mortalidad: se estimó a través de la diferencia ente el número de lechones en cada camada al
inicio y finalización de la evaluación. Se registró en cada animal la causa de mortalidad a los
fines de descartar la presencia de eventos fortuitos no asociados al manejo de los animales.
2.4 Análisis estadístico
La experiencia se ajustó a un diseño Completamente Aleatorizado con arreglo de bloques al
azar, considerando cada sala de maternidad como un bloque. Cada tratamiento contó 113
lechones distribuidos aleatoriamente en los tres tratamientos. La información fue analizada por
medio de un ANOVA, empleando el procedimiento GLM de SAS (2019). Las diferencias
significativas entre tratamientos fueron determinadas a través de la Prueba de Rangos Múltiples
Tukey. Los resultados de prevalencia fueron analizados por el test de Fisher para comparación
de proporciones (Steel y Torrie, 1985), mientras que el software estadístico SAS (2019) fue
empleado en el procesamiento de la información.
3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En la Figura 1, se observa el comportamiento de la cantidad (hpg) y prevalencia (%) de los
ooquistes en las muestras de heces evaluadas.
Nota Letras diferentes sobre una misma columna indica diferencias estadísticas (p<0.05)
Figura 1. Cantidad (hpg) y prevalencia (%) de ooquistes de coccidias en cerdos predestete.
0
50
100
150
200
250
CONTROL COCCIDIOSTATO LISOZIMA
Cantidad (hpg) Prevalencia (%)
a
b
b
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El tratamiento de los lechones con agentes antimicrobianos (COCCIDIOSTATO y
LISOZIMA) generó una reducción (p<0.01) del 58.7% en el conteo de ooquistes, con una
infección por coccidias de nivel moderada en el tratamiento CONTROL (230 hpg), en
comparación a un nivel leve (95 ± 5.3 hpg) en los tratamientos que emplearon Toltrazuril o
Clorhidrato de Lisozima como estrategia de prevención de coccidiosis. Esta respuesta estuvo
asociada a una mayor prevalencia en el tratamiento CONTROL (52%) respecto al tratamiento
LISOZIMA (5%).
El toltrazuril es un derivado triazinómico que genera anomalías en la estructura del aparato de
Golgi, retículo endoplasmático y el espacio perinuclear del protozoario patógeno, lo que
impacta negativamente sobre su metabolismo respiratorio y la síntesis de ácidos nucleicos,
impidiendo así el desarrollo de estadios intracelulares como la esquizogonia y la gametogonia,
comprometiendo su reproducción sexual y asexual (Bach et al., 2003). Respecto al mecanismo
de acción anticoccidial del Clorhidrato de Lisozima, si bien no se ha descrito con precisión
para el caso de cerdos, Zhang et al. (2021) señalan que la Lisozima es parte de la barrera
química de protección innata del epitelio gastrointestinal, sumándose a la acción
antimicrobiana de la mucina, péptidos antimicrobianos y proteína regeneradora derivada de
islotes 3; entre otros.
Algunas especies de Eimeria reducen la expresión de genes que controlan la síntesis de mucina
tales como MUC2 y MUC5ac, debilitando la protección innata del tejido gastrointestinal y
comprometiendo la disponibilidad de nutrientes para poblaciones microbianas benéficas
(Actinobacteria, Bacteroidetes, Firmicutes, y Verrucomicrobia) que se alimentan de los
carbohidratos presentes en el mucus, lo que conlleva a limitar la protección gastrointestinal a
partir de mecanismos de exclusión competitiva (Lu et al., 2021). En estas circunstancias,
trabajos conducidos en broiler retados con E. acervulina evidencian que las aves pueden
movilizar Lisozima sérica a la luz intestinal en una tasa estrechamente dependiente de la
patogenicidad del microorganismo y el grado de intensidad de las lesiones epiteliales (Sotirov
y Koinarski, 2003).
Además, de lo anterior el efecto detrimental de la Lisozima sobre poblaciones de Eimeria en
cerdos podría estar asociado a la estimulación del sistema inmune ya que los productos de la
actividad hidrolítica de la Lisozima son capaces de incrementar la secreción de
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Inmunoglobulina A (IgA), lo que activa los macrófagos y consecuentemente genera una rápida
desaparición de microorganismos patógenos, tal como lo postulan Oliver y Wells (2015).
Aunque no hay reportes del impacto anticoccidial de la Lisozima en cerdos, trabajos realizados
con broiler desafiados con Eimeria maxima y Clostridium perfringens evidencian como una
fuente de Lizosima incorporada al alimento a razón de 200 g/tn genera una reducción en la
incidencia de enteritis necrótica en las aves, proponiéndose el empleo del enzibiótico en
circunstancias donde el uso de los antibióticos no es deseable (Zhang et al., 2010).
Tal como se presenta en Tabla 1, no hubo diferencias entre tratamientos ni bloques en el peso
al nacimiento de los lechones (1.47 ± 0.37 kg/animal; p>0.05), mientras al momento del
destete, los lechones de los tratamientos COCCIDIOSTATO y LISOZIMA fueron superiores
al CONTROL (p=0.04). Esta misma tendencia se evidencia en la variación del peso vivo
(p=0.03), siendo que en promedio los lechones que recibieron el coccidiostato o el gel con
Clorhidrato de Lisozima superaron al grupo control en una media de 35%. En cuanto a la
mortalidad, ésta fue superior (p=0.04) en lechones del tratamiento CONTROL, siendo el
aplastamiento por la madre y la poca vitalidad al nacer las causas principales. En ninguna de
las variables asociadas a peso vivo o mortalidad se observó efecto de la sala de maternidad
(p<0.05).
Tabla 1. Comportamiento del peso vivo y mortalidad de cerdos predestete.
Tratamiento
Prob.
Variable
Control
Coccidiostato
Lisozima
Tratam.
Bloque
Peso al nacer (kg)
1.50
1.48
1.52
0.07
>0.05
Peso final (kg)
4.9b
5.3ab
5.7a
0.04
>0.05
Variación de peso (kg)
0.162b
0.182ab
0.199a
0.03
>0.05
Mortalidad (%)
3.1b
1.3a
1.9 a
0.04
>0.05
Nota. Letras diferentes entre columnas indican diferencias significativas.
Además, de esperarse una mejora en la salud gastrointestinal a partir del uso de los
antimicrobianos evaluados, estos resultados se pueden entender al revisar algunos estudios
metabolómicos en cerdos con reto inmune crónico y que consumen Lisozima y otros
antimicrobianos, los cuales han evidenciado una mayor eficiencia de uso de los nutrientes
respecto al grupo control, con un perfil que favorece la deposición de proteína tisular en
contraposición a menores depósitos de grasa y contenido de nitrógeno úrico en sangre, este
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último parámetro como una medida indirecta de la oxidación de aminoácidos dietarios (Oliver
et al., 2014). Finalmente, en el caso de retos sanitaros crónicos, se ha demostrado que la
Lisozima reduce la severidad de la respuesta inmune a través de la disminución de algunas
citoquinas proinflamatorias (IL-6 y TNF-α), las cuales son responsables de dirigir nutrientes a
la respuesta inmune en desmedro de su disponibilidad para procesos de crecimiento (Oliver et
al., 2014; Ragland y Criss, 2017).
4. CONCLUSIONES
Bajo las condiciones de la presente evaluación, la función antibacteriana de la lisozima se
produce a través de la acción directa bacteriolítica fijándose a la pared celular bacteriana o con
la estimulación de la función fagocítica de los macrófagos. demostrando ser una alternativa
viable para el control de coccidiosis en lechones, con la necesidad de continuar los estudios
para esclarecer totalmente su mecanismo de acción y generar así protocolos de manejo que
permitan la eficaz reducción del uso de antimicrobianos tradicionales en fases iniciales de la
cría de cerdos.
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